德拉戈米洛夫·艾布拉姆·米哈伊洛维奇于1868年诞生于一个军人家庭，他的父亲是步兵将军米哈伊尔·伊万诺维奇·德拉戈米洛夫，母亲名叫索菲亚·阿布拉莫夫娜·格里戈罗维奇。家庭的军事背景为他日后的军旅生涯奠定了坚实基础。
1887年，德拉戈米洛夫顺利从侍卫军学院毕业，随后立即加入了谢苗诺夫斯基近卫团，并以少尉军衔开始他的军旅生涯。四年后的1891年8月7日，他获得晋升为中尉，显示出其不断进步的军事才能。
1893年，德拉戈米洛夫完成了尼古拉耶夫总参谋部学院第一级的课程，并因优异表现获得了一枚小银质奖章。同年5月20日，他被提升为近卫军上尉，正式步入更高级别的军官行列。
在此之后，德拉戈米洛夫的军事生涯逐渐丰富起来，他主要在高加索军区服役。自1893年11月起，他在高加索哥萨克第二师总部担任高级副官。到了1895年8月，他更被任命为执行特殊任务的首席军官，直接听命于高加索军区的部队指挥官。
展开剩余76%为了进一步提高骑兵技能，德拉戈米洛夫于1895年10月至1896年8月被借调至军官骑兵学校进行专门训练。此后，他于1896年11月至1897年11月间，在下诺夫哥罗德第44龙骑兵团担任中队高级指挥官，接着先后担任多个参谋职位，积累了丰富的实战和指挥经验。
1898年12月6日，他晋升为中校，之后于1902年12月6日晋升为上校。1902年12月至1903年2月，他担任骑兵第7师参谋长，随后调任骑兵第10师参谋长。1912年5月至8月，他出任科夫诺要塞的参谋长。由于表现卓越，1912年5月21日，德拉戈米洛夫因功晋升为少将。
自1912年11月27日起，德拉戈米洛夫担任第2独立骑兵旅旅长，并率领该旅参加了第一次世界大战。1914年8月16日，他获晋升为中将。同年12月12日起，他担任第16骑兵师师长，该师由第2独立骑兵旅扩编而成。
1915年4月6日，德拉戈米洛夫被任命为第9军军长，隶属于第3集团军。4月19日，他率军成功抵御了敌军的猛烈进攻，尽管军团在激烈战斗中遭受了重大损失，但仍然坚守阵地未被攻破。
在5月19日至21日的洛布切夫斯基战役中，德拉戈米洛夫指挥的部队取得了显著胜利，俘获了约7000名敌军士兵及6门火炮。随后，在斯特里帕突破战失败期间，他曾临时指挥谢尔巴乔夫将军领导的第七集团军骑兵部队。
1916年8月14日起，德拉戈米洛夫出任北方方面军第5军军长，并于当月晋升为骑兵上将。按照1917年的作战计划，他的部队增至14个师，承担从德文斯克到斯文茨亚尼的主攻任务。同年4月29日，他被任命为北方方面军总司令。
1917年5月4日，在冬宫召开的会议上，德拉戈米洛夫将军对《军事人员权利宣言》提出了尖锐批评。不久后，于6月1日被解除职务，随后接受了苏维埃军队的调遣。年底，他转至顿河军区，投身反对布尔什维克的白军运动。
在白军中，德拉戈米洛夫先后担任特别会议第二副主席和志愿军最高领袖助理，并于1918年10月至1919年9月间担任特别会议主席。1919年夏天，他前往巴黎，与高尔察克海军上将政府及协约国代表商谈对俄罗斯南部的援助。
1919年9月至12月间，他担任基辅地区军队司令。自1920年1月2日起，德拉戈米洛夫接受了俄罗斯南部武装部队总司令的指挥。3月，他被任命为军事委员会主席，主持选举邓尼金将军的继任者。
1920年9月4日，他成为神奇工作者圣尼古拉勋章委员会主席。此后，他于1920年至1924年间，服从弗兰格尔男爵中将指挥，担任俄罗斯陆军总司令职位。
白军战败后，德拉戈米洛夫开始了漫长的流亡生涯。他先从克里米亚半岛的塞瓦斯托波尔撤离，辗转来到君士坦丁堡，之后迁居塞尔维亚，并于1931年移居法国。1924年至1939年，他活跃于俄罗斯全军联盟（EMRO）事务中。
1934年，德拉戈米洛夫先移居塞尔维亚，随后又迁往奥地利。二战期间，他支持苏联将领安德烈·安德烈耶维奇·弗拉索夫将军领导的运动，后者在卫国战争中与纳粹德国合作。
1945年初，德拉戈米洛夫被任命为俄罗斯解放军总部的预备役军官。1955年，他在巴黎附近的加尼去世，葬于圣热尼耶夫德布瓦公墓，结束了其传奇而坎坷的一生。
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